L’héroïne de la série est une licorne violette nommée Twilight Sparkle, qui est l’élève de la princesse Celestia, la souveraine d'Équestria. Étudiante extrêmement sérieuse, elle ne prend pas le temps de se lier d'amitié avec ses camarades. Par hasard, elle découvre qu'une terrible prédiction menace d'enfermer Équestria dans une nuit éternelle. Mais lorsqu'elle en avertit la princesse, celle-ci l'envoie dans le village de Poneyville avec la mission de se faire des amies et de vérifier la préparation de la fête du Soleil d'été prévue pour le lendemain. À contrecœur, la jeune licorne s'exécute et fait la connaissance des autres personnages principaux : Rainbow Dash, Pinkie Pie, Rarity, Fluttershy et Applejack. Cependant Twilight Sparkle avait vu juste : la prophétie semble sur le point de se réaliser et ce n'est qu'accompagnée de ses nouvelles amies qu'elle pourra sauver le royaume.

Cuando una corona del Imperio de Cristal es robada, Twilight Sparkle persigue al ladrón hacia un mundo alterno donde ella se transformará en una adolescente que tendrá que sobrevivir su más grande reto... la preparatoria. Con ayuda de sus nuevas amigas que le recuerdan a Applejack, Rarity, Rainbow Dash, Pinkie Pie y Fluttershy de Ponyville, se embarca en una búsqueda para encontrar la corona y cambiar el destino de estos dos mundos paralelos.