La historia transcurre entre la primera y segunda entrega y en ella, el escéptico Sargento Tubbs, unirá sus fuerzas con un grupo de armado que quiere destruir a The Creeper de una vez por todas. A medida que se produce un sangriento enfrentamiento entre ellos, podrán descubrir los orígenes de la criatura.

Narvel Roth (Joel Edgerton) es el meticuloso horticultor de Gracewood Gardens. Está tan dedicado a cuidar los jardines de esta maravillosa e histórica finca como a complacer a su jefa, la rica viuda Sra. Havernhill (Sigourney Weaver). Pero el caos se apodera de la ordenada existencia de Narvel cuando la Sra. Haverhill le exige que tome como aprendiz a su rebelde y problemática sobrina nieta Maya (Quintessa Swindell). Esta nueva situación va a sacar a la luz oscuros secretos de un pasado violento que también es una amenaza para todos.

Durante los primeros días de la participación de Estados Unidos en la Segunda Guerra Mundial, un convoy internacional de 37 barcos aliados, encabezado por el comandante Ernest Krause, cruza el Atlántico Norte mientras es perseguido por submarinos alemanes.